Introducción
Los macroinvertebrados acuáticos son una comunidad bien conocida en ecosistemas lóticos de Colombia, pero en ecosistemas lénticos han sido poco estudiados (Martínez-Rodríguez y Pinilla, 2014). Los organismos que pertenecen a esta comunidad, son considerados excelentes predictores ambientales, debido a que tienen ciclos de vida relativamente largos, son fáciles de colectar e identificar, son sedentarios, abundantes, de amplia distribución y responden rápidamente ante estímulos físicos y químicos que alteran su ecosistema. Dentro de los primeros intentos por conocer la diversidad de macroinvertebrados en estos ecosistemas en el país, se destaca el aporte de Jaramillo (2003), quien estudió los macroinvertebrados asociados a macrófitas flotantes en la Ciénaga de Colombia (Antioquia), y Quirós-Rodríguez, Dueñas-Ramírez y Ballesteros-Correa (2010), quienes evaluaron la asociación entre macroinvertebrados y Eichhornia crassipes en el complejo cenagoso del bajo Sinú.
Estudios sobre el efecto de la macrófita invasora Eichhornia crassipes (Mart.) Solms 1883 en ecosistemas lénticos del mundo son cada vez más importantes, entre otras razones porque autores como Rocha-Ramírez, Ramírez-Rojas, Chávez-López y Alcocer (2007); Rocha-Ramírez, Robles-Valderrama y Ramírez-Flórez (2014), en el lago Xochimilco, en México; Kouamé et al. (2011), en el lago Taabo, en Costa de Marfil, y Zhang et al. (2016), en el lago Dianchi, en China, han demostrado que al aumentar la cobertura de esta maleza acuática, aumenta la eutrofización del ecosistema, se acumula una mayor cantidad de sedimentos, nitrógeno y fósforo, lo que disminuye el oxígeno disponible, aspecto que contribuye a reducir la biodiversidad, como producto del desplazamiento de especies nativas (Marçal y Callil, 2008; Kouamé et al., 2010).
En Colombia, los estudios sobre este tópico son escasos, resaltándose los aportes de Quirós-Rodríguez et al. (2010) en el bajo Sinú; Rivera-Usme, Pinilla y Camacho-Pinzón (2013) en un humedal andino de Bogotá; Martínez-Rodríguez y Pinilla (2014) en tres ciénagas del Cesar; Zambrano-Polanco, Zamora-González, Vásquez-Zapata y López-Anaya (2015) en humedales del río Cauca, y Rúa-García (2015) en la ciénaga de Zapayán. Sin embargo, se desconocen los efectos en otras regiones del país, como en la ciénaga de Palagua (Boyacá), un ecosistema primario que vierte sus aguas al río Magdalena.
Debido a derrames de petróleo ocurridos en la década de los años 80, se introdujo la macrófita acuática E. crassipes, por su potencial como agente biorremediador en la ciénaga de Palagua. Sin embargo, el continuo aporte de nutrientes ha favorecido el incremento en la biomasa de la planta (Defensoría del Pueblo, 2007) y se han establecido condiciones óptimas para su proliferación; en consecuencia, aunque esta macrófita genera un hábitat adecuado para una gran variedad de organismos, como lo sugieren Masifwa, Twongo y Denny (2001), Arimoro, Ikomi, Ajuzioegu y Nwadukwe (2001), Copatti, Fagundes, Quaini y Copatti (2013) y Poi, Galassi, Carvenali y Gallardo (2016), también altera significativamente el ecosistema, reduciendo la concentración de oxígeno disuelto y aumentando los niveles de eutrofización. Por lo tanto, el objetivo de la presente investigación fue determinar la asociación de la macrófita E. crassipes con los macroinvertebrados acuáticos y variables fisicoquímicas como: oxígeno disuelto, pH, sólidos totales disueltos, alcalinidad, transparencia, cobre, temperatura del agua, cloro libre, cloro total, profundidad de la ciénaga y cobertura de la macrófita en la ciénaga de Palagua (Colombia).
Materiales y métodos
Área de estudio
La ciénaga de Palagua
se ubica en la vereda Palagua, a 5 km del lado oriental
del río Magdalena y a 28 km del municipio de Puerto Boyacá. Posee un área cercana
a los 2,87 km2, la cual comprende 1,92 km2 de espejo de agua.
La ciénaga es clasificada como primaria debido a su comunicación directa con el
río Magdalena. Se seleccionaron tres sitios de muestreo: caño Agualinda (6° 03’ 45’’ N y 74° 29’ 44’’ W), ciénaga de Palagua (6° 03’ 57 N y 74° 30’ 36 W) y caño Palagua (6° 03’ 33’’ N y 74° 30’ 35 W), con altitudes de 146
m s. n. m., 145 m s. n. m. y 143 m s. n. m., respectivamente (figura 1), para realizar
los muestreos en campo.
Fase de campo
Se realizaron cuatro muestreos entre abril y junio
de 2018, en la época de transición de lluvias al verano. Se ubicaron tres estaciones
de muestreo, y en cada una se midió la profundidad y la penetración de la luz solar
con disco Secchi, la cobertura de la macrófita con un cuadrante construido en PVC de 1 m x 1 m y
se midieron in situ los siguientes parámetros:
oxígeno disuelto, con un kit multiparámetro La Motte; conductividad
eléctrica, con un conductímetro Hanna Elements; pH y temperatura del agua, con un pH-metro digital
marca EZDO, y dureza total, alcalinidad, cloro libre, cloro total, cobre, hierro
y nitrato, con un multiparámetro eXact®
Micro 20-Well Driller Kit. Para la recolección de las
macrófitas se empleó una red de deriva con ojo de malla
de 625 µm; la red se introdujo en posición vertical en la columna de agua, teniendo
cuidado de alcanzar toda la longitud de las raíces de E. crassipes (70 cm) para evitar que algún
macroinvertebrado pudiera escapar. Luego se levantó rápidamente
hasta alcanzar la superficie del agua. Cada una de las diez plantas colectadas por
sitio fue depositada en bolsas Ziploc®, siguiendo la metodología
propuesta por Martínez-Rodríguez y Pinilla (2014). El material colectado fue llevado
al laboratorio de análisis fisicoquímicos del Centro Pecuario y Agroempresarial del SENA en La Dorada (Caldas) para su posterior
separación e identificación.
Figura
1
Ciénaga de Palagua, en Puerto
Boyacá (Colombia)
Nota: los números indican los sitios
de muestreo, ubicados, respectivamente, en 1) caño Palagua,
2) ciénaga de Palagua y 3) caño Agualinda.
Fuente: elaborada por Alcaldía de
Puerto Boyacá, 2010
Fase de laboratorio
Se separaron los macroinvertebrados
asociados a las raíces de E. crassipes empleando un tamiz de 250 µm, agua potable y pinzas
entomológicas. Se lavaron las raíces en cinco ocasiones, siguiendo las recomendaciones
de Poi de Neiff y Carignan (1997). Los especímenes colectados se depositaron en
viales con alcohol para su posterior identificación, la cual se llevó a cabo empleando
un estereoscopio Olympus y la guía taxonómica de Domínguez
y Fernández (2009). Las raíces fueron separadas del resto del
material vegetal y secadas en un horno Binder GmbH durante 24 horas a 70 °C para determinar su peso
seco. De esta fase se obtuvo la abundancia absoluta como número de individuos, la
riqueza como número de taxones, la densidad como número de individuos en 100 g de
la raíz de la macrófita y la biomasa como peso seco de
la raíz.
Análisis de datos
Se hicieron análisis de varianza a una vía para
determinar diferencias espaciales y temporales en las variables fisicoquímicas,
mientras que para las biológicas se utilizó la prueba de Kruskal-Wallis
(no cumplimiento del supuesto de normalidad). Con las variables ambientales se calcularon
los coeficientes de correlación de Spearman. Además, se
realizó un análisis de correspondencia canónica (ACC), con la finalidad de evaluar
las relaciones entre las variables fisicoquímicas y biológicas, empleando únicamente
los taxones más abundantes (> 8% individuos). El ACC se realizó en el programa
PAST, versión 3.20, y los demás análisis en IBM SPSS, versión 24.
Resultados
Variables físicas y químicas
Se presentaron diferencias significativas en los meses de muestreo para la profundidad de la ciénaga, alcalinidad, oxígeno disuelto y porcentaje de saturación de oxígeno (anexo 1). La cobertura de la planta fue menor para el mes de mayo (44,22%), aspecto que se relaciona con una mayor penetración de la luz en el agua (0,39 m), mayor profundidad de la ciénaga (1,99 m), mayor pH (6,71) y concentraciones intermedias de oxígeno disuelto (4,33 mg/L).
El análisis del coeficiente de correlación de Spearman mostró que la cobertura de la macrófita y la transparencia del agua presentaron una correlación positiva, mientras que la profundidad de la ciénaga y el oxígeno disuelto, la temperatura del agua y el oxígeno y alcalinidad del agua mostraron una correlación negativa (anexo 2); las demás variables se autocorrelacionaron.
El análisis de correspondencia canónica (ACC) mostró que los planórbidos fueron más comunes en altas concentraciones de oxígeno disuelto y coberturas de E. crassipes. Los quironómidos fueron más comunes en altas concentraciones de cobre y bajas de oxígeno; esta familia es considerada como tolerante a la contaminación, por lo tanto no es una novedad que sea abundante en ecosistemas hipóxicos, sin embargo, otros grupos taxonómicos, como Ephemeroptera y Trichoptera, son sensibles a bajos niveles de oxígeno disuelto, aspecto que restringe su colecta en la ciénaga. A su vez, los notéridos y los ceratopogónidos se relacionaron con una mayor profundidad de la ciénaga y una mayor alcalinidad, mientras que los ciclestéridos fueron más abundantes a medida que disminuyó la transparencia del agua (figura 2).
Figura 2
Análisis
de correspondencia canónica (ACC)
Nota: relación entre los grupos abundantes
de macroinvertebrados acuáticos asociados a las raíces
de E. crassipes: Cera: Ceratopogonidae;
Note: Noteridae; Culi: Culicidae;
Cycl: Cyclestheriidae; Chiro: Chironomidae; Plan: Planorbidae, en tres
sitios de la Ciénaga de Palagua y 11 parámetros fisicoquímicos
independientes: Satu: porcentaje de saturación de oxígeno; Alka:
alcalinidad; Cove: cobertura de E. crassipes; Temp:
temperatura del agua; Tran: transparencia del agua; Cupp: cobre; Oxy: oxígeno disuelto;
ClT: cloro total; ClL: cloro
libre, y Dept: profundidad.
Fuente: elaboración propia, 2018
Composición y abundancia de macroinvertebrados asociados a las raíces de E. crassipes
Los 11.759 macroinvertebrados acuáticos asociados al sistema radicular de E. crassipes colectados en la ciénaga de Palagua (en Puerto Boyacá, Colombia) correspondieron a 11 órdenes y 37 familias. Las familias más abundantes fueron Planorbidae y Cyclestheriidae, con el 34,76% y el 25,29% de la abundancia total, respectivamente (anexo 1). Los taxones Planorbidae, Cyclestheriidae, Noteridae, Culicidae, Chironomidae y Ceratopogonidae corresponden al 94,59% de los macroinvertebrados colectados.
Dentro de los sitios de muestreo se encontraron diferencias en términos de abundancia (p < 0,05), siendo mayor en el caño Palagua (4563 individuos) y menor en el caño Agualinda (3077 individuos). En cambio, a nivel temporal se observaron diferencias significativas en la biomasa de la macrófita, la riqueza a nivel de familia, la abundancia y la densidad de macroinvertebrados acuáticos (p < 0,05). La biomasa de E. crassipes presentó una media de 3,02 ± 2,40 g de peso seco, con valores en promedio más bajos durante el mes de abril (2,42 g) y máximos en el mes de mayo (4,60 g). La riqueza, evaluada a nivel de familia, fue mayor en el mes de mayo, con un promedio de 9,53 taxones, aspecto que se relaciona con una mayor abundancia de macroinvertebrados (128,67 individuos por planta) y una menor densidad 3597 in/100 g, mientras que la mayor densidad se encontró en el mes de abril, con 7464 in/100 g. Los Planorbidae durante el mes de mayo presentaron la mayor densidad, con 5625 in/100 g de raíces secas.
Discusión
El oxígeno disuelto presentó niveles de concentración más altos durante el mes de abril y menor en el mes de junio. Este tipo de variaciones se debieron al aumento de la cobertura de la macrófita y al periodo climático de transición entre lluvias y verano, cuando en el mes de junio disminuyeron las precipitaciones en la zona de estudio. En este sentido, Quirós, Arias y Rodríguez (2010) y Rivera-Usme et al. (2013) observaron que durante la temporada seca los ecosistemas lénticos tienden a volverse hipóxicos, debido al incremento de la productividad primaria. En términos generales, las concentraciones de este gas en la ciénaga de Palagua se pueden considerar como bajas, coincidiendo con reportes de otras regiones del mundo, como Argentina (Poi et al., 2016), Brasil (Marçal y Callil, 2008; Lopes, De Paula, Mardegan, Hamada y Piedade, 2011), Nigeria (Arimoro et al., 2001; Uwadiae, Okunade y Okosun, 2011; Olomukoro y Osuinde, 2015) y Costa de Marfil (Kouamé et al., 2011), que indican que la macrófita contribuye a reducir las concentraciones de oxígeno disponible, incluso el porcentaje de saturación de oxígeno en la ciénaga estuvo por debajo del mínimo óptimo (80%) durante los meses de mayo y junio.
Las aguas de la ciénaga de Palagua se caracterizaron por pH ligeramente ácidos (6,74), bajos niveles de cobre, temperaturas altas (> 30 °C) y alcalinidad baja (< 63 mg/L). Resultados similares han sido reportados por Quirós-Rodríguez et al. (2010) en ciénagas del Bajo Sinú, por Arimoro et al. (2001) en lagos del delta del río Níger, en Nigeria, y por Kouamé et al. (2010) y Kouamé et al. (2011) en el lago Taabo, en Costa de Marfil. De igual manera, la profundidad de la ciénaga varió temporalmente, siendo mayor en el mes de mayo, aspecto que está relacionado con el aumento de la precipitación y la reducción de la concentración del oxígeno (Rivera-Usme et al., 2013).
Debido a que los muestreos se realizaron en la época de transición de las lluvias al verano (abril-junio), el aumento de las precipitaciones permitió que el arrastre de componentes químicos, como nitratos y metales pesados, provenientes de la extracción de hidrocarburos, disminuyera los niveles de oxígeno y aumentara la cobertura del jacinto de agua, aspecto que se vio reflejado en correlaciones negativas entre la cobertura y el oxígeno disuelto. Además, se observó que la macrófita coloniza la ciénaga desde el caño Agualinda hacia el caño Palagua y que, cuando aumentan las lluvias, otras malezas acuáticas, como la Pistia stratiotes y la Salvinia sprucei, también empiezan a ocupar el espejo de agua, lo que impide la entrada de luz y aumenta la hipoxia y la eutrofización en la ciénaga. En este sentido, Franco y Takeda (2002) han encontrado que la disminución de los ítems presa (larvas de dípteros y crustáceos) afectan principalmente a los depredadores, como los odonatos. Sin embargo, a medida que la competencia por luz y nutrientes entre las macrófitas se intensifica, las plantas con raíces voluminosas se convierten en un refugio y en fuente de alimento para los macroinvertebrados.
De acuerdo a lo que se esperaba, y según el ACC, la ciénaga de Palagua es un ecosistema con bajos niveles de oxígeno disuelto, relacionado con el aumento de los niveles de eutrofización que se ha reportado en las últimas décadas (Defensoría del Pueblo, 2007), acontecimiento derivado de la extracción de hidrocarburos y prácticas agrícolas deficientes. Otras variables, como la profundidad del espejo de agua y la alcalinidad, son las que modelan el funcionamiento del ecosistema. En este sentido, la alta densidad de planórbidos y ciclestéridos asociados al sistema radicular de E. crassipes sugiere que la planta aporta refugio y alimento a una gran variedad de organismos, como lo han reportado Pegado-Albilio, Fonseca-Gessner, Lunginho-Leite y Leite de Melo (2006), Rocha-Ramírez et al. (2007) y Orwa, Omondi, Ojwang y Mwanchi (2015); incluso muchos de ellos, como los quironómidos, puede sobrevivir bajo condiciones de estrés, debido a la presencia de hemoglobina en su linfa, aspecto que se corrobora por la coloración rojiza que adquieren.
La abundancia de taxones asociados a las raíces de E. crassipes fue de 37 familias. Estos resultados coinciden con las registradas por otros autores en diversos ecosistemas lénticos. En África, Uwadiae et al. (2011), en un lago tropical de Nigeria, encontraron 34 familias, con una alta abundancia de crustáceos; y Kouamé et al. (2010), en el lago Taabo, en Costa de Marfil, y Arimoro et al. (2001), en el delta del Níger, encontraron 34 y 38 familias, respectivamente, en ambos casos la clase Insecta fue la más abundante. Esa misma tendencia se observa en el continente americano. En un estudio realizado en el lago Catalão (en Brasil) por Lopes et al. (2011), se reportaron 35 familias de macroinvertebrados, siendo las más abundantes la Chironomidae y la Hydrophilidae. En la laguna de Moronacocha (en Perú), Perea-Saavedra, Bocanegra-Chung y Alvan-Aguilar (2011) registraron 31 familias, con una alta abundancia de Chironomidae y Noteridae. A su vez, la riqueza a nivel de familias encontrada en el presente estudio es mayor a la reportada por Rocha-Ramírez et al. (2014) en una laguna de México, donde encontraron 24 familias; Pan, Wang, Pusch y Wang (2015), en un lago hipereutrofizado de China, hallaron 18 familias, mientras que estudios realizados en Colombia por Rivera-Usme et al. (2013) encontraron 27 familias, con una alta abundancia de glosifónidos en un humedal andino eutrofizado.
La composición de macroinvertebrados asociados a las raíces de E. crassipes en los tres sitios de muestreo de la ciénaga de Palagua presentó una alta abundancia de Planorbidae, aspecto que coincide con los registros de otros autores. Olomukoro y Osuinde (2015), en áreas urbanas de Nigeria, encontraron una alta prevalencia de gasterópodos; Pegado-Albilio et al. (2006) hallaron, en una represa hipertrófica de Brasil, una alta abundancia de Thiaridae (80%), y Pan et al. (2015), en el lago Dianchi, en China, encontraron que los gasterópodos representaron el 93,1% de la abundancia total. La presencia de estos caracoles en la ciénaga de Palagua está relacionada con niveles intermedios de alcalinidad, los cuales son necesarios para la formación de su concha; además, la macrófita le ofrece refugio y alimento, aportándoles un hábitat estable. Estas apreciaciones coinciden con Copatti et al. (2013), Pegado-Albilio et al. (2006) y Marçal y Callil (2008).
Otros macroinvertebrados acuáticos importantes en el presente estudio fueron los ciclestéridos y quironómidos. Estos grupos se caracterizaron por estar asociados a bajas concentraciones de oxígeno disuelto y porcentajes de saturación de oxígeno por debajo del nivel óptimo permisible. Resultados similares fueron documentados por Orwa et al. (2015) en el lago Victoria, en Kenia; Kouamé et al. (2011) en el lago Taabo, en Costa de Marfil; Zhang et al. (2016) en el lago Dianchi, en China; Rocha-Ramírez et al. (2007) en el sistema lagunar Alvarado, en México, y Quirós-Rodríguez et al. (2010) y Rúa-García (2015) en ciénagas de Colombia.
La densidad de macroinvertebrados asociados al sistema radicular de E. crassipes fue alta si se compara con los estudios realizados por Pan et al. (2015) en un lago eutrofizado de China; Kouamé et al. (2010) y Kouamé et al. (2011) en el lago Taabo, en Costa de Marfil, y mayor a lo reportado por Martínez-Rodríguez y Pinilla (2014) para tres ciénagas del departamento del Cesar; pero menor a lo reportado por Poi de Neiff y Carignan (1997) en planicies de inundación del río Paraná, en Argentina, y a lo registrado por Marçal y Callil (2008) en Brasil, mientras que la biomasa de E. crassipes fue media si se compara con los registros de Lopes et al. (2011) para el lago Catalão, en Brasil.
Conclusiones
Dentro de los parámetros físicos y químicos medidos
en la ciénaga de Palagua, solamente la cobertura de la
macrófita presentó diferencias dentro de los sitios de
muestreo, mientras que a nivel temporal la mayoría de parámetros presentaron diferencias
significativas. Esto indica que las características ambientales y la influencia
antrópica son las principales variables que afectan la diversidad de macroinvertebrados acuáticos de la ciénaga y no la presencia
de la macrófita E.
crassipes. En términos generales, la ciénaga de Palagua tiene una alta diversidad de macroinvertebrados
acuáticos asociados al sistema radicular del jacinto de
agua, siendo incluso mayor a la reportada para ecosistemas similares y más estudiados,
como los lagos Dianchi, en China; Tonle Sap, en Camboya; Taabo, en Costa
de Marfil; Cubhu y Nsezi, en
Sudáfrica; Victoria en Uganda y Kenia; el lago Xochimilco, en México, el lago Catalão, en Brasil, y la laguna de Moronacocha,
en Perú. Con respecto a los estudios realizados a nivel nacional, la ciénaga de
Palagua tiene una mayor diversidad que la reportada para
las ciénagas de Zapayán, el complejo cenagoso del Bajo
Sinú, el complejo de Zapatosa (Zapatosa,
Mata de Palma y La Pachita) y el humedal de Jaboque, pero
menor a lo reportado para la ciénaga de Colombia, ubicada en el departamento de
Antioquia.
Agradecimientos
A la comunidad del muelle Velásquez por facilitar
el ingreso a la ciénaga de Palagua y por la ayuda logística
durante la fase de campo. Al Centro Pecuario y Agroempresarial,
regional Caldas, por la financiación de la presente investigación y al laboratorio
de análisis fisicoquímicos y microbiológicos del SENA, regional Caldas, por permitirnos
procesar en sus instalaciones el material colectado en campo.
Referencias
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Anexos
Anexo 1
Resumen de los parámetros fisicoquímicos
medidos en la ciénaga de Palagua durante los meses de
muestreo
Nota:en cada línea, la media con el
mismo número como superíndice no son significativos. NS (p > 0,05); * (p <
0,05); ** (p < 0,01), y *** (p < 0,001). DE: desviación estándar; Cobe: porcentaje de cobertura de la macrófita;
Tran: turbidez indirecta; Prof:
profundidad de la ciénaga; Temp: temperatura del agua;
ClT: cloro total; ClL: cloro
libre; Alca: alcalinidad; Cobr: cobre; Oxig: oxígeno disuelto y Satu: porcentaje de saturación de oxígeno.
Fuente: elaboración propia, 2018
Anexo 2
Coeficiente de correlación de Spearman entre los parámetros físicos y químicos medidos en
la ciénaga de Palagua
Nota:en cada línea, los coeficientes
sin asterisco o superíndices no presentaron diferencia significativa (p > 0,05); * (p < 0,05), y **(p < 0,01). Cobe: porcentaje de cobertura
de la macrófita; Tran: turbidez
indirecta; Prof: profundidad de la ciénaga; Temp: temperatura del agua; ClT: cloro
total; ClL: cloro libre; Alca: alcalinidad; Cobr: cobre; Oxig: oxígeno disuelto,
y Satu: porcentaje de saturación de oxígeno.
Fuente: elaboración propia, 2018
Anexo 3
Abundancia de macroinvertebrados acuáticos asociados a las raíces de E. crassipes durante
los meses de muestreo en tres sitios de la ciénaga de Palagua
(Colombia)
Fuente: elaboración propia, 2018
Anexo 3 (cont.)
Abundancia de macroinvertebrados acuáticos asociados a las raíces de E. crassipes durante
los meses de muestreo en tres sitios de la ciénaga de Palagua
(Colombia)
Fuente: elaboración propia, 2018
Notas
*
Artículo de investigación
Este artículo es producto del proyecto Valoración del Estado de Conservación de la Ciénaga de Palagua-Puerto Boyacá, a partir de los Macroinvertebrados Asociados a las Raíces de Eichhornia crassipes. Periodo de Ejecución: Abril-Julio.
Notas de autor
a Autor de correspondencia. Correo electrónico: sergio.murillomontoya@gmail.com
Información adicional
Cómo citar este artículo: Murillo-Montoya, S. A., Restrepo-Bastidas,
E. S., Mendoza-Mora, A., Fadul-Vázquez, C. J., Calderón-García,
X. F., y Rodríguez, M. Á. (2018). Macroinvertebrados asociados a raíces de
Eichhornia crassipes (Pontederiaceae) en la Ciénaga de Palagua
(Colombia). Ambiente y Desarrollo, 22(43). https://doi.org/10.11144/Javeriana.ayd22-43.mare
