El EEG-ER es un registro no invasivo de la actividad sincrónica de grupos neuronales durante un periodo en el que el sujeto está despierto, pero sin realizar una tarea específica. Aunque existe una amplia variedad de protocolos para su aplicación, la mayoría consisten en registrar entre uno y cinco minutos de actividad, tanto con los ojos abiertos y como cerrados (Chung et al., 2022). Se estima que las mediciones resultantes reflejan la arquitectura estructural y funcional de las redes cerebrales, sirviendo como correlato neurofisiológico de rasgos o predisposiciones psicológicas (Popov et al., 2023). En este contexto, el EEG-ER se emplea como complemento de los registros cerebrales evocados por estímulos cognitivos, afectivos o sociales, también obtenidos mediante electroencefalografía, tales como las oscilaciones relacionadas con eventos (event-related oscillations, EROs), y los potenciales relacionados con eventos (event-relatedpotentials, ERPs). Asimismo, puede integrarse con otras técnicas como la resonancia magnética funcional (functional magnetic resonance imaging, fMRI), para estudiar las variaciones psicofisiológicas asociadas a los funcionamientos psicológicos normales y patológicos (Das et al., 2022).

El EEG-ER se analiza a través del análisis espectral, que consiste en calcular la amplitud o el poder de determinados rangos de frecuencias de la onda registrada en cada uno de los sensores puestos sobre el cuero cabelludo. Las convenciones para agrupar las oscilaciones en bandas de frecuencia pueden variar; sin embargo, las más usadas son 1) las ondas delta (δ), que oscilan entre 0.5 y 3.5 Hz y las ondas theta (θ) que oscilan entre 4 y 8 Hz, también conocidas como ondas lentas (slow waves, SW); y 2) las ondas alfa (α) con oscilaciones entre 8 y 12 Hz; beta (β), entre 13 y 30 Hz; y gamma (γ), con oscilaciones entre 30 y 80 Hz, también conocidas como ondas rápidas (fast waves, FW) (De Pascalis et al., 2020).

Se asume que cada oscilación refleja la actividad sincrónica de redes neuronales, por lo que cada red tiene una frecuencia espontánea característica, detectable durante los estados de reposo. En este sentido, cuando no se está realizando una tarea particular, las redes subcorticales suelen mostrar oscilaciones lentas (delta y theta); mientras que los circuitos de mayor complejidad oscilan en frecuencias más altas. Por ejemplo, el ritmo alfa reflejaría la actividad talamocortical y el ritmo beta la actividad corticocortical (Schutter & Knyazev, 2012).

Se sabe que la amplitud del ritmo delta incrementa cuando se realizan tareas relacionadas con la detección de estímulos, la toma de decisiones, la atención y el direccionamiento hacia metas, por lo que suele observarse una reducción en la amplitud de este ritmo durante el reposo con ojos cerrados. Como mecanismo neurobiológico, se ha propuesto que el aumento de las bajas frecuencias durante tareas con carga cognitiva obedece a un incremento en la actividad inhibitoria de las interneuronas de redes subcorticales, lo que permitiría reducir la interferencia proveniente de señales irrelevantes para la tarea (Knyazev, 2012). Dado lo anterior, la dificultad para mantener la baja amplitud del ritmo delta durante el reposo ha sido considerada un correlato neural de problemas en el control atencional y en la toma de decisiones (Karamacoska et al., 2018; Schwartzmann et al., 2023).

Por otro lado, el ritmo theta en reposo ha sido vinculado con la plasticidad cerebral, principalmente con la formación de nuevas memorias, el aprendizaje de habilidades y el desarrollo del lenguaje, con una posible fuente subcortical localizada en regiones del lóbulo temporal medial (Lum et al., 2022). Por tal razón, las anormalidades en este ritmo suelen considerarse como indicadores de fallas en la consolidación de la memoria.

Con respecto al ritmo alfa, este tiene un mayor poder durante el EEG-ER con ojos cerrados y se ha asociado principalmente con la actividad en regiones cerebrales posteriores. Se estima que, en este estado, la mayor fuente del ritmo alfa es talámica, con una sincronización progresiva que se extiende desde las cortezas occipitales y parietales hacia las temporales y frontales. Esto ha llevado a plantear que, en reposo con ojos cerrados, se activa una red global talamocortical y corticotalámica.

Estos hallazgos han llevado a pensar que el ritmo alfa espontáneo tiene un papel importante en modular la actividad cerebral, facilitando el procesamiento de señales relevantes y promoviendo un funcionamiento cerebral más eficiente (Ott et al., 2021). Esta hipótesis es fortalecida por estudios que muestran la correlación positiva entre la amplitud del ritmo alfa y mayores puntajes en pruebas de coeficiente intelectual, solución de problemas y teoría de la mente (Howsley & Levita, 2018).

Además de los análisis espectrales de los ritmos convencionales, también es posible extraer medidas complementarias a través del análisis matemático avanzado del EEG-ER. Los índices más usados son: (1) la relación entre un mismo ritmo registrado en diferentes regiones, tal como es la asimetría frontal en la banda alfa (frontal alpha asymmetry, FAA); (2) la relación entre ritmos registrados en la misma región, tales como la correlación entre las bandas α y δ, el radio entre ondas lentas y rápidas (SW/FW), y el acoplamiento entre frecuencias, donde sobresale el acoplamiento en fase de la amplitud (phase-amplitudecoupling, PAC); (3) el análisis de microestados del EEG; (4) el análisis de poder basado en la fuente; y (5) los análisis de conectividad funcional, entre los cuales sobresalen la coherencia, el índice de fase-lag y la probabilidad de sincronización (Anderson & Perone, 2018; De Pascalis et al., 2020; Popov et al., 2023).

Uno de los índices del EEG-ER más usados es la asimetría hemisférica, en especial la FAA, que se calcula restando el logaritmo natural del ritmo alfa de los electrodos frontales derechos menos los izquierdos [ln(F4) – ln(F3)]. De acuerdo con el modelo de aproximación/evitación, una mayor actividad en la corteza prefrontal (CPF) izquierda indica una tendencia hacia la aproximación, mientras que una mayor actividad frontal derecha se vincula con las conductas de evitación. Como la actividad alfa es inversamente proporcional a la actividad cortical, una FAA negativa es un indicador de una mayor actividad en la CPF izquierda, lo cual se correlaciona con una mayor frecuencia de conductas dirigidas a metas, rasgos de extroversión y afecto positivo (Briesemeister et al., 2013).

Por el contrario, valores positivos en la FAA podrían indicar hipofuncionalidad de la CPF izquierda sobre la derecha, lo que se interpreta como una menor cantidad de conductas, mayor ansiedad, pérdida del placer y afecto negativo (Smith et al., 2017). Asimismo, una menor FFA en adultos se ha vinculado con un mejor desempeño en las funciones ejecutivas como la planificación y el control inhibitorio (Çiçek & Nalçac, 2001). Esta relación es consistente con el uso de la alta FAA como posible biomarcador de síntomas de depresión (Feldmann et al., 2018). Sin embargo, los resultados aún son controversiales y parecen indicar una relación más compleja (van der Vinne et al., 2017).

Igualmente, los radios SW/FW (delta/beta y theta/beta) se han usado como indicadores de control ejecutivo atencional y emocional. Un mayor radio SW/FW en áreas frontales se ha interpretado como un indicador de regulación ejercida por las redes prefrontales sobre la actividad de los circuitos subcorticales (Putman et al., 2010). En este sentido, una alta correlación SW/FW se ha asociado con fallas en la modulación descendente de las tendencias motivacionales involuntarias originadas en los centros límbicos, lo que puede contribuir a problemas de conducta en la niñez y la adolescencia, así como a trastornos mentales en la adultez.

Este fenómeno se explica por el hecho de que la actividad neuronal de baja frecuencia regula el intercambio de información entre regiones del cerebro modulando la amplitud de las oscilaciones de alta frecuencia. Por estos motivos, este radio ha sido propuesto como un biomarcador de control cognitivo y emocional (Putman, 2011). En términos concretos, el radio SW/FW ha tenido fuerte influencia en ámbitos clínicos, ya que se ha consolidado como un biomarcador sólido para apoyar el diagnóstico del trastorno por déficit de atención e hiperactividad (TDAH) (Forbes et al., 2022). Este radio también se usa durante el entrenamiento con neurofeedback, en los que las personas aprenden a disminuirlo a través del uso de videojuegos controlados por algoritmos que transforman las señales de EEG en acciones significativas para los jugadores.

El tercer tipo de índice calculado con EEG-ER es el acoplamiento en fase de la amplitud (phase-amplitude coupling, PAC). Se basa en la hipótesis de que la actividad oscilatoria cerebral es jerárquica; es decir, la fase de las oscilaciones más lentas modula la amplitud, frecuencia o fase de las oscilaciones más rápidas (Sacks et al., 2021). Este análisis describe la interacción entre actividades oscilatorias de regiones cerebrales distantes, donde la fisiología de una de ellas restringe o influye sobre la fisiología de otras, lo que conforma una red nerviosa que soporta la emergencia de funciones cognitivas, afectivas y de control ejecutivo (Sacks et al., 2021).

La adolescencia es un periodo de alta neuroplasticidad y gran sensibilidad ambiental, lo que favorece el remodelamiento de diversas redes neuronales y configurando una ventana de oportunidad para el desarrollo de habilidades emocionales, sociales y de control ejecutivo (Blakemore & Choudhury, 2006; Fuhrmann et al., 2015). Este cambio en la arquitectura encefálica puede observarse en variaciones en el EEG-ER.

Durante la adolescencia ocurre una reducción continua en el poder espectral en las bandas de baja frecuencia, acompañada de un aumento en el poder de las altas frecuencias. Este patrón inicia en la niñez en las regiones posteriores y se acentúa durante la adolescencia en la región prefrontal (Howsley & Levita, 2018). Dichos cambios se reflejan en una reducción de los radios SW/FW, que estaría asociado con procesos como la poda sináptica, la reducción de sustancia gris, ajustes en procesos de neurotransmisión, el incremento de la sustancia blanca, la reorganización funcional y una mayor eficiencia de los circuitos cerebrales para el control cognitivo, en particular, la red ejecutiva central (central executive network, CEN) (Candelaria-Cook et al., 2022).

En análisis con magnetoencefalografía (MEG) se demostró que la reducción en la banda delta ocurría principalmente en regiones de asociación como la CPF medial, así como un menor acople en fase de estas oscilaciones lentas entre las regiones prefrontales y límbicas. Esta reducción en la comunicación a bajas frecuencias se ve compensada por un aumento de la actividad en frecuencias beta, especialmente en regiones como la corteza cingulada posterior.

Con respecto al ritmo alfa, el poder de este ritmo refleja una U invertida, con un incremento durante la niñez hasta alcanzar un pico de 10 Hz durante la adolescencia temprana, seguido por una reducción progresiva hasta llegar a un patrón estable en la adultez. La U invertida está asociada con patrones complejos de reorganización cerebral hacia la consolidación de circuitos no locales más eficientes (Howsley & Levita, 2018; Popov et al., 2023).

En cuanto a la conectividad funcional, se ha planteado que los procesos de segregación e integración estructuran la arquitectura cerebral en redes neuronales especializadas en procesar la información necesaria para el surgimiento de funciones psicológicas (Li et al., 2024). La segregación se refiere al fortalecimiento de las conexiones dentro de una red neuronal, mientras se debilitan conexiones con nodos de otras redes, promoviendo un funcionamiento altamente especializado, diferenciándola de otras. La integración se entiende como la capacidad de una red para transmitir e integrar información distribuida entre sus componentes.

Durante la adolescencia se han identificado ciclos de poda sináptica en los circuitos locales, así como mielinización entre nodos de las redes no locales, lo que reduce la comunicación a corta distancia a costa de una mayor conexión entre regiones lejanas. Este proceso ha llevado a afirmar que, durante la adolescencia, ocurre una segregación progresiva de redes altamente distribuidas, integradas y especializadas para responder eficientemente a las demandas del ambiente (Anderson & Perone, 2018; Chung et al., 2022).

Por ejemplo, un estudio con MEG evidenció que la creciente conectividad funcional en bandas alfa y beta se debía al aumento de conexiones no locales, las cuales permiten conformar redes distribuidas capaces de sincronizarse en frecuencias más rápidas, aumentando el poder global en estas frecuencias (Meng & Xiang, 2016).

Durante el reposo, se ha observado que, en la adolescencia, ocurre una creciente segregación dentro de las regiones que conforman la red por defecto (default mode network, DMN), la red ejecutiva central (central executive network, CEN), la red de control inhibitorio (cíngulo-opercular) y la red de control emocional (frontolímbica) (Anderson & Perone, 2018). También se ha hallado una reducción significativa en los niveles de integración funcional dentro de estas redes durante el reposo.

El aumento de la segregación y la disminución de la integración durante el reposo se considera una característica típica de una red neuronal eficiente y especializada en el procesamiento de señales específicas, ya que dicha red aumentaría su integración solo durante el procesamiento de información durante una tarea específica. Fallas o demoras en la adquisición de estos patrones de segregación e integración medidos durante el reposo han sido identificados en adolescentes con trastornos atencionales, del aprendizaje, del estado de ánimo y ansiedad (Baum et al., 2017; Jones & Astle, 2022).

Las funciones ejecutivas (FE) han sido un concepto difícil de definir, ya que agrupa múltiples habilidades cognitivas superiores que son necesarias para lograr un objetivo y adaptarse a situaciones nuevas. En la actualidad, se considera que las FE son todas aquellas habilidades cognitivas como la memoria de trabajo, el control inhibitorio, la flexibilidad cognitiva, la planeación, el razonamiento y la resolución de problemas. Estas funciones nos permiten comprender conceptos abstractos, resolver problemas a los que nunca nos habíamos enfrentado, planear, manejar nuestras relaciones sociales, resistir a impulsos, tomar el tiempo para pensar antes de actuar y estar concentrados en la actividad que se está realizando (Cristofori et al., 2019; Diamond, 2013). Anatómicamente, las FE han sido asociadas con la CPF; no obstante, hoy en día se reconoce que dependen de una red funcional más amplia y compleja que va más allá de las áreas prefrontales (Zelazo, 2020).

La CPF es conocida como la zona cerebral que madura más lentamente. En este contexto, la maduración se refiere a la formación de circuitos cerebrales eficientes como respuesta a las demandas del ambiente. Como resultado, algunas áreas continúan desarrollándose a través de la adolescencia e incluso la adultez. Esto se relaciona con el hecho de que las FE son las últimas funciones mentales en alcanzar su total desarrollo y expresión en los individuos. Durante la infancia y la adolescencia, las FE están continuamente mejorando. Durante el primer año, la habilidad de inhibir conductas sobreaprendidas es desarrollada, lo que permite un incremento progresivo en su capacidad atencional en el ambiente. Habilidades como la planificación y el cambio conductual emergen hacia los tres años, con mejoras significativas hacia los siete años. Por su parte, la habilidad para inhibir información irrelevante durante una tarea se consolida entre los seis y los diez años (Zelazo, 2020).

Existe evidencia de que el rendimiento en tareas de control inhibitorio, velocidad de procesamiento, memoria de trabajo y toma de decisiones continúa desarrollándose durante la adolescencia. Por ejemplo, se han observado mejorías en atención selectiva, memoria de trabajo y resolución de problemas durante esta etapa. También hay evidencia de un desarrollo no lineal, con rendimientos más bajos en ciertas tareas de funciones ejecutivas durante la adolescencia tardía en comparación con la adolescencia temprana o media, lo cual podría explicarse por procesos de reorganización neural (Cristofori et al., 2019). De esta forma, en la adolescencia la mayoría de las FE mejoran o se estabilizan, mientras que unas pocas pueden mostrar un leve declive (Cristofori et al., 2019).

La caracterización funcional de estos procesos evidencia que el desarrollo de las FE es jerárquico. En este modelo, primero deben desarrollarse habilidades básicas como la memoria de trabajo y los mecanismos de inhibición, que luego darán paso al desarrollo de otras habilidades ejecutivas más complejas, como la planeación y la resolución de problemas (Müller & Kerns, 2015). De esta forma, el desarrollo de las FE debe ser considerado en el contexto de un amplio rango de cambios que ocurren principalmente en la niñez; resaltando que el desarrollo de estas habilidades se verá influenciado por variables ambientales como el lenguaje, el bilingüismo, el entrenamiento cognitivo, la exposición a eventos estresantes, los estilos de crianza, entre otros (Zelazo, 2020).

La adolescencia es una fase crucial en la que maduran las FE más complejas, las cuales permiten un funcionamiento ajustado a las demandas constantes de ambientes cada vez más complejos. A pesar de ello, la adolescencia también se trata de una etapa del ciclo vital marcada por el riesgo de problemas de salud mental, riesgo social y dificultades socioafectivas (Ganesan & Steinbeis, 2022), especialmente si el adolescente no cuenta con un repertorio adecuado de funcionamiento ejecutivo que le permita responder a estas demandas.

El uso de algoritmos automatizados y procedimientos estadísticos para procesar y analizar señales obtenidas mediante electroencefalografía ha permitido la aparición de nuevas propuestas para el uso del EEG-ER como método complementario en los procesos diagnósticos clínicos. Actualmente, se han iniciado estudios con diversas poblaciones para identificar biomarcadores predictivos o diagnósticos. Por ejemplo, se han empleado estos indicadores para discriminar adolescentes con síntomas depresivos (Najafabadi & Bagh, 2023), con riesgo de suicidio (Hu et al., 2023; Amico et al., 2023), con trastorno del espectro autista (Neo et al., 2023; Neuhaus et al., 2021), y con problemas conductuales y neurocognitivos (Tabiee et al., 2023). Esta herramienta ayudaría a identificar casos con mayor riesgo de alteraciones neurocognitivas, conductuales y emocionales, incluso antes de que se manifiesten clínicamente.

El mayor valor de las medidas de EEG-ER radica en complementar la evaluación neuropsicológica y la historia clínica de los adolescentes con medidas objetivas de la actividad cerebral, lo cual permite lograr diagnósticos clínicos más precisos (por ejemplo, incluyendo índices extraídos del EEG-ER en las variantes de TDAH, como lo observado por Herrera-Morales et al., 2023). Asimismo, estos índices son esenciales en la validación de protocolos terapéuticos dirigidos a la atención de adolescentes con daño cerebral, trastornos del neurodesarrollo, consumo de sustancias o dificultades conductuales. Con su implementación, puede determinarse cuál es la intervención idónea para cada adolescente y se puede hacer seguimiento y valoración de la efectividad de las intervenciones implementadas.

En la Tabla 1 se presenta un resumen de la asociación entre los cambios en los principales índices extraídos del EEG-ER, el desarrollo de las funciones ejecutivas y los posibles problemas asociados a un desarrollo anómalo, medido a través de estos índices.

Tabla 1 Tabla 1 Resumen de los principales cambios en el EEG-ER y el desarrollo de las FE durante la adolescencia Nota.

CPF: corteza prefrontal; CEN: red de control ejecutivo; DMN: red de funcionamiento por defecto.

Lo anterior tiene múltiples implicaciones, ya que facilita el desarrollo de una neurociencia conductual orientada a la promoción y prevención de problemas de salud mental. Su implementación contribuiría a la detección temprana de poblaciones en riesgo, permitiendo realizar acciones preventivas específicas para grupos con riesgo de trastornos mentales o comportamentales. De igual forma, puede ser empleado como medida de impacto para evaluar el resultado de programas de promoción de la salud mental en contextos comunitarios vulnerables.

El empleo del EEG-ER también puede ser valioso en otros campos. En el campo educativo, el uso del EEG-ER puede apoyar la caracterización neurofuncional de estudiantes con necesidades educativas especiales, facilitando la adaptación de estrategias pedagógicas basadas en evidencia. En el campo forense, estos índices pueden ofrecer información complementaria sobre el funcionamiento ejecutivo de adolescentes en conflicto con la ley, promoviendo decisiones jurídicas más justas y fundamentadas.

Es importante señalar que, aunque resulta relevante la validación de los indicadores extraídos del EEG-ER como biomarcadores para el diagnóstico de alteraciones en el desarrollo mental y la presencia de problemas de conducta, la evidencia revisada indica que estos patrones electroencefalográficos no deberían utilizarse como única medida diagnóstica de psicopatologías o disfunciones en FE. Aunque el uso de los índices del EEG-ER como biomarcadores de posibles trastornos del neurodesarrollo y de la conducta resulta prometedor, aún existen controversias relacionadas con la homogeneidad de las medidas. Una primera fuente de variación individual en las medidas extraídas del EEG-ER es el sexo: se han reportado comportamientos inconsistentes en el poder espectral entre hombres y mujeres (Howsley & Levita, 2018; Neuhaus et al., 2021; 2023; Ott et al., 2021).

El problema de la variabilidad entre los sexos es más notorio durante la adolescencia, momento en el que ocurren numerosos dimorfismos estructurales y funcionales asociados a las hormonas sexuales y a la diversidad de roles de género que asumen los adolescentes (Candelaria-Cook et al., 2022; Machinskaya et al., 2019). A pesar de esta inconsistencia en los resultados, algunos autores proponen que existe mayor homogeneidad en el EEG-ER entre adolescentes con trastornos en FE, de tal forma que los biomarcadores para trastornos en el desarrollo ejecutivo serían mucho más consistentes que aquellos asociados al desarrollo normal (Cave & Barry, 2021; Neuhaus et al., 2023).

Además del sexo, también se han reportado variaciones transculturales en el EEG-ER, las cuales podrían estar relacionadas con diferencias culturales en las prácticas de crianza, la alimentación y la genética poblacional (Alahmadi et al., 2016). En el futuro, será necesario establecer hasta qué punto estas variaciones individuales y culturales permiten el uso de los índices extraídos desde el EEG-ER como biomarcadores confiables de los trastornos en el desarrollo de las funciones ejecutivas.

En resumen, este es un campo de investigación traslacional que ha acumulado suficiente conocimiento sobre la relación entre la maduración cerebral, el registro de patrones de activación cerebral mediante EEG y el desarrollo adecuado, en contraste con el riesgo de aparición de problemas conductuales, emocionales y cognitivos en niños y adolescentes, los cuales pueden prolongarse hasta la adultez. Por tanto, existe suficiente evidencia para integrar esta herramienta y sus hallazgos en la práctica clínica cotidiana de psicólogos clínicos, psiquiatras y neuropsicólogos, con el fin de lograr una mejor discriminación diagnóstica. En este sentido, el uso del EEG-ER representa una herramienta innovadora para fortalecer tanto la evaluación como la intervención en el desarrollo ejecutivo durante la adolescencia. Su valor trasciende el ámbito clínico, extendiéndose a escenarios educativos, legales, políticos y sociales donde el conocimiento sobre el funcionamiento neurofisiológico puede mejorar significativamente la toma de decisiones. No obstante, su implementación sistemática aún requiere esfuerzos de estandarización, validación y formación de profesionales en el análisis e interpretación de estos biomarcadores. Futuras investigaciones deben enfocarse en traducir estos hallazgos a protocolos aplicables y accesibles, que optimicen la prevención y el tratamiento de dificultades en el desarrollo ejecutivo desde una perspectiva contextualizada, ética y basada en la evidencia.